近日，我校陈倩/魏太云团队在《Advanced Science》（先进科学）上发表题为《Plant Virus‐Induced Inheritable Apoptosis Drives Reproductive Costs in Female Insect Vectors to Balance Viral Biparental Transmission》（植物病毒诱导的可遗传凋亡驱动雌性虫媒的生殖代价，以平衡病毒的双亲本传播）的研究论文，揭示植物病毒通过诱导雌性虫媒可遗传的细胞凋亡，调节虫媒经母本垂直传播的分子机制。

在以持久性增殖方式传播的虫媒病原物中，多数会与媒介昆虫形成稳定的互利共生关系，从而实现高效侵染与传播。然而，部分病原却会损害虫媒的生长发育与繁殖能力，甚至改变其后代性别比例，进而影响虫媒的适应性，但其背后的分子机制尚不明确。

水稻瘤矮病毒是我国南方稻区持续传播流行40余年的重要水稻病毒，可引起水稻瘤矮病，导致水稻严重减产。RGDV通过电光叶蝉以持久增殖型方式在水稻间水平传播，也能在电光叶蝉种群内实现高效的父系垂直传播，以及经由雌虫的辅助性垂直传播（Nature Communications 2019, 2023, 2024）。RGDV通过雄虫进行的父系垂直传播对其后代适应性影响较小；然而，当病毒经由雌虫母系传播时，会在卵母细胞中增殖并引发病理变化，从而增加后代的不适应性。课题组连续多年对田间电光叶蝉带毒种群的监测显示，雌虫带毒率显著低于雄虫带毒率，可能也与病毒对雌虫不利有关。上述生物学特征提示，RGDV在进化上更倾向于选择经雄虫的父系传播作为其垂直传播的优化策略。此外，RGDV侵染还可诱导叶蝉消化道发生细胞凋亡，进而促进病毒自身的系统性侵染（PLoS Pathogens 2019）。

本研究作为上述工作的延伸，揭示了RGDV侵染会特异性激活电光叶蝉雌虫卵巢中依赖线粒体的细胞凋亡通路。尽管该反应有利于病毒增殖与传播，但却引发了卵巢发育衰退与雌虫生殖力下降的适应性代价。并且这种凋亡可跨代遗传至叶蝉子代卵，引起卵发育不良，最终造成RGDV母系垂直传播率低下。相比之下，RGDV侵染并未引发雄虫精巢的细胞凋亡（图1）。

图1 RGDV诱导雌虫卵巢中依赖线粒体途径的细胞凋亡

分子水平上，RGDV病毒通过激活卵巢中由类胰岛素肽驱动的PI3K信号通路，同时逆转下游AKT/FoxO信号传导轴，进而诱导细胞凋亡。该信号轴的逆转促使转录因子FoxO入核，转录定位于线粒体膜上的促凋亡蛋白Bcl-2相关卵巢杀伤因子（BOK）基因。BOK的异常高表达引发线粒体膜电位失衡，导致膜间隙中的细胞色素C释放至胞质，最终启动依赖线粒体的细胞凋亡级联反应（图2）。

研究也发现，仅通过母体垂直传播的水稻条纹病毒（RSV）和水稻矮缩病毒（RDV）并未在虫媒卵巢中诱发类似的凋亡现象。这一对比不仅从分子层面阐释了双亲传播病毒如何通过诱导可遗传的细胞凋亡来牺牲雌性虫媒的生殖适应性，也揭示了病毒通过精准调控虫媒生殖以优化其传播策略的进化机制。

图2 RGDV利用P2调控PI3K/AKT/FoxO信号级联，造成可遗传的细胞凋亡的模型

RGDV垂直传播机制的系列研究揭示了病毒在传播策略上两种截然不同的进化路径。RGDV虽能通过雌虫卵巢实现垂直传播，但该途径会诱发雌性虫媒生殖系统的细胞病理损伤，导致雌虫寿命缩短、后代存活率下降，从而制约了病毒垂直传播的效率。而RGDV经由雄虫的父本垂直传播对后代适应性影响较小，未引发雄虫生殖系统凋亡反应，显示出显著的进化优势。最终，这种双亲互补的传播模式在病毒传播与虫媒适应性之间实现了更优平衡，从而造成RGDV在我国南方稻区持续40余年的传播流行。

我校植物保护学院博士生吴海波、万文强为论文的共同第一作者，植物保护学院陈倩研究员为通讯作者，魏太云研究员指导研究工作。该研究得到了国家自然科学基金区域创新发展联合基金重点项目（U21A20221）和面上项目（32470139）的资助。

原文链接：http://doi.org/10.1002/advs.202505681

“虫传传媒作物病害机制及生态防控团队”致力于重大生物安全中的虫媒传播水稻病毒和植原体病害、柑橘黄龙病的致灾机制研究。承担国家重点研发计划项目课题、973项目课题、基金委重点项目和区域创新发展联合基金重点项目等项目20余项。在Nat Microbiol、PNAS、Autophagy、Nat Commun、Sci Adv等刊物发表150余篇论文。